證誠寺の建立は鎌倉時代の承久3（1221）年。初代の了永は、源氏の正統・土岐氏の出身で美濃国を領したが、比叡山に上り、最初は天台宗の僧侶となったという。

嘉禄年間（1225年ごろ）、関東に教化に来られた親鸞聖人と出会った了永は、大いに感銘を受け、直弟子となって浄土真宗に改宗した。

創建時は常楽寺と号したが、「関ヶ原の戦い」の際に徳川家康公に寄進を「證誠寺」の名で行ったと記録に残っており、遅くとも慶長年間には現在の寺号となっていたとみられる。

当初、現在の桜田門の警視庁のあたりにあったが、江戸時代になり、慶長17（1612）年に江戸城の近くに大名屋敷を作るということで、現在の虎ノ門周辺に移り、承応元（1652）年には現在の高輪に移った。江戸の入口である「大木戸」があり、有事には防衛上の要衝とするため、この地に寺社を集めたからだという。

かつては境内に稲荷大明神も祀られ、幕府より3000坪の拝領地を授かっていたが、明治時代になって、神仏分離のために境内の3分の2を国に寄進し、現在の広さとなる。昭和20（1945）年5月24日、東京大空襲で、本堂、山門、庫裏など全て焼失。ただ、先々代の住職が御本尊の阿弥陀如来像と、開基了永の自作像の頭部は墓石の下に逃して戦火を逃れた。

本堂は昭和37（1962）年、客殿は昭和52（1977）年に再建、鐘撞堂は平成24（2012）年になって再建が実現した。令和3年（2021年）で開基800年を数え、現住職で第30代となる。

葬儀では、ご家族の悲しみに、自身も声が詰まりそうになることもあるという住職。ご家族の辛さを考えつつも、新たな旅立ちの場として、少しでもご家族のお気持ちに寄り添い、寂しさを乗り越えられるよう常に心を配る。

門徒の方の葬儀や法事には、関東圏だけでなく、中部や関西といった遠方でも、要望があれば赴くことがあるという。

また、他宗派の方や、遠方の実家につきあいのある寺がある場合は、事情をよく聞いた上で、お勤めするということもある。

住職は、「法要や法事の際だけお寺に来るのではなく、ご門徒さんご自身も、朝夕に10分間ずつでも、お仏壇で声をだしてお勤めをしていただくと、心配事がある時など、心が落ち着くので、おすすめしたい」という。とはいえ、やはり生活の中でなかなか出来ない方も多いので、お寺に来た時には、気持ちが整うようなお勤めを心がけている。

また、和んで帰れるようなお寺にしたいと、四季折々の花が咲いているように境内の手入れをしたり、お参りにきた子どもにお菓子を渡して「お寺に行ったら楽しいことがあるんだ」と思ってもらえるよう努力を続けている。